1、研究背景

全球气温升高对植物生长，发育和繁殖产生了各种深远影响，并对全球作物产量构成严重威胁。为了适应环境温度的变化，植物进化出复杂的遗传和表观遗传机制以响应高温并随之调整生长发育。何祖华课题组此前研究表明，延长高温（30℃持续13天）将会导致拟南芥PTGS (Posttranscriptional Gene Silence, 转录后基因沉默)和tasiRNA的生物发生出现确定性的抑制甚至传代抑制。并通过一个盒子的免疫受体NRG1的研究揭示了高温通过降低一种对siRNA生物发生至关重要的植物特异性RNA结合蛋白SGS3 (SUPPRESSOR OF GENE SILENCING 3)含量来解除转基因引起的PTGS，并表现出传代记忆效应（PNAS, 2013）。然而，热应激的记忆如何建立并传递给后代以及其他表型是否受到影响很大程度上仍然未知，有些高温响应能通过减数分裂传递给下一代植株，即使后代没有受到逆境影响，仍然具有记忆标记，但其中具体的机制尚不清楚。

中国科学院分子植物科学卓越创新中心/植物生理生态研究所何祖华课题组与中国科学院遗传与发育生物学研究所曹晓风课题组合作在国际权威学术期刊Cell Research 上发表了题为“An H3K27me3 demethylase-HSFA2 regulatory loop orchestrates transgenerational thermomemory in Arabidopsis”研究论文，该研究发现热诱导通过组蛋白去甲基化酶，转录因子和tasiRNA的协调表观遗传网络，传递表型以确保繁殖成功和传代应激适应，揭示了一个正向反馈循环途径维持植物对高温的传代记忆的新机制。植生生态所何祖华研究组/王二涛研究组博士后刘军钟、何祖华研究组博士生冯丽丽、顾雪婷，遗传与发育所曹晓风研究组副研究员邓娴为该论文的共同第一作者。

 

2、研究内容及结果

1、 tasiRNAs受抑制介导拟南芥早开花和免疫抑制的传代记忆

课题组研究发现高温促使拟南芥提早开花，抑制对丁香假单胞菌(Pseudomonas syringae) Pst DC3000 (avrRpt2)的抗病性与高温解除PTGS一样，也可以传递给下一代，即这些性状具有传代记忆效应。此外，实验人员观察到高温介导SGS3蛋白的降低从而抑制ta-siRNAs的合成与拟南芥早开花和免疫抑制的传代记忆呈正相关。

Fig. 1 Heat-induced transgenerational degradation of SGS3 accelerates flowering but attenuates immunity.

2、SGIP1靶向SGS3参与其降解

科研人员通过免疫共沉淀Co-IP，生物化学和遗传学相结合的方法，鉴定出一个F-box泛素连接酶SGIP1 (SGS3-INTERACTING PROTEIN1) 结合并参与降解SGS3蛋白。同时观察到高温对SGIP1的上调表达同样具有传代记忆。

Fig. 2 SGIP1 mediates thermomemory degradation of SGS3

3、 HSFA2结合SGIP1启动子上调其表达

随着对传代记忆机制的进一步深入研究，科研人员发现高温能使热激转录因子HSFA2 (HEAT SHOCK TRANSCRIPTION FACTOR A2) 激活，以基因敲除植株为材料，通过体外实验，ChIP-qPCR方法发现激活的HSFA2直接与SGIP1启动子上的热激转录元件结合，使得SGIP1的表达激活，进而通过靶定并降解SGS3蛋白，导致ta-siRNAs的产生受到抑制。

Fig. 3 HSFA2 activates SGIP1 transgenerationally through binding to its promoter.

4、H3K27me3去甲基化调控HSFA2的传代上调

体外研究实验发现HSFA2直接结合H3K27me3去甲基化酶REF6 (RELATIVE OF EARLY FLOWERING 6)，高温能够诱导REF6表达上调，且具有传代标记，REF6招募染色质重塑因子BRM (BRAHMA) ，同时高温能够促使HSFA2直接结合到BRM启动子上的热激转录元件从而激活BRM的表达。REF6和BRM的上调表达能反过来降低HSFA2位点上的H3K27me3修饰水平，从而降低H3K27me3对HSFA2转录的抑制作用。REF6和HSFA2形成了一个正向反馈循环途径维持植物对高温的传代记忆。

Fig. 4 H3K27me3 demethylation controls transgenerational upregulation of HSFA2.

5、REF6-HSFA2循环与ta-siRNAs合成下降上调HTT5表达诱导传代表型

Fig. 5 HTT5 coordinates thermomemory phenotypes via reduced tasiRNAs and the REF6-HSFA2 loop.

 

文章小结

该研究揭示了一个由组蛋白去甲基化酶、染色质重塑因子、转录因子、泛素连接酶和小分子RNAs共同组成的复杂的表观调控网络参与植物对高温的传代记忆，促使植物提前开花（早结种子）同时以降低抗病性为代价来保证植物能顺利繁衍和适应高温逆境。

 

解析文献

An H3K27me3 demethylase-HSFA2 regulatory loop orchestrates transgenerational thermomemory in Arabidopsis

 

参考文献

1. Pauli, H. et al. Recent plant diversity changes on Europe’s mountain summits. Science 336, 353–355 (2012).
2. Lobell, D. B., Schlenker, W. & Costa-Roberts, J. Climate trends and global crop production since 1980. Science 333, 616–620 (2011).
3. Liu, J., Feng, L., Li, J. & He, Z. Genetic and epigenetic control of plant heat responses. Front. Plant Sci. 6, 267 (2015).
4. Tittel-Elmer, M. et al. Stress-induced activation of heterochromatic transcription. PLoS Genet. 6, e1001175 (2010).
5. Pecinka, A. et al. Epigenetic regulation of repetitive elements is attenuated by prolonged heat stress in Arabidopsis. Plant Cell 22, 3118–3129 (2010).
6. Ito, H. et al. An siRNA pathway prevents transgenerational retro transposition in plants subjected to stress. Nature 472, 115–119 (2011).
7. Lang-Mladek, C. et al. Transgenerational inheritance and resetting of stress-induced loss of epigenetic gene silencing in Arabidopsis. Mol. Plant 3, 594–602 (2010).
8. Li, S. et al. HEAT-INDUCED TAS1 TARGET1 mediates thermotolerance via HEAT STRESS TRANSCRIPTION FACTOR A1a-directed pathways in Arabidopsis. Plant Cell 26, 1764–1780 (2014)